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肿瘤分子影像
18F-FDG PET/CT对原发灶不明颈部淋巴结转移癌的诊断及预后价值
中华核医学与分子影像杂志, 2016,36(01): 48-53. DOI: 10.3760/cma.j.issn.2095-2848.2016.01.012
摘要
目的

评价18F-FDG PET/CT显像对原发灶不明颈部淋巴结转移癌(CCUP)的诊断及预后价值。

方法

回顾性分析2010年3月至2015年6月137例病理学诊断为CCUP的患者[男95例、女42例,年龄24~84(55.77±11.71)岁]的PET/CT显像结果,将其与病理学和(或)临床长期随访(≥6个月)结果进行比较,计算PET/CT探寻CCUP原发灶的灵敏度、特异性、准确性、阳性预测值及阴性预测值,并应用Kaplan-Meier分析法对患者年龄、性别,是否有远隔转移灶,颈部淋巴结累及区域,颈部淋巴结单、双侧累及,组织学类型,PET/CT是否找到原发灶等因素进行生存分析。

结果

共96例患者找到原发灶,其中87例经PET/CT显像发现,PET/CT诊断原发灶的灵敏度、特异性、准确性、阳性预测值及阴性预测值分别为90.6%(87/96)、80.5%(33/41)、87.6%(120/137)、91.6%(87/95)和78.6%(33/42)。有远隔转移灶、累及颈部下组淋巴结为影响患者预后的因素(χ2=20.990、12.277,均P<0.01);颈部SUVmax可能对患者预后有一定影响,ROC曲线显示SUVmax>6.5患者死亡风险高于其余患者(χ2=7.120,P<0.01)。

结论

18F-FDG PET/CT显像对于探寻CCUP原发灶有十分重要的诊断价值;即使在原发灶不明确时其也能够根据有无远隔转移灶及颈部淋巴结累及范围对患者进行预后评估。

引用本文: 刘红红, 兰晓莉, Anand Gungadin, 等.  18F-FDG PET/CT对原发灶不明颈部淋巴结转移癌的诊断及预后价值 [J]. 中华核医学与分子影像杂志,2016,36( 1 ): 48-53. DOI: 10.3760/cma.j.issn.2095-2848.2016.01.012
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原发灶不明转移癌(carcinoma of unknown primary site, CUP)患者指无肿瘤病史,以转移瘤为首发表现或被临床首先发现,经过一系列检查而原发灶尚不明确的恶性肿瘤患者。此类患者约占恶性肿瘤患者的3%~5%,男性发病率稍高,往往以早期转移、非常规部位转移及预后差为特点[1],患者中位生存期为6~12个月,CUP是第4大癌症相关死亡常见原因[1,2],其诊断及治疗至今仍是临床一大挑战。

颈部淋巴结比较表浅、易于发现,临床上很多患者因为无意间发现颈部肿块就医,其中部分被诊断为原发灶不明颈部淋巴结转移癌(cervical nodal metastases from carcinoma of unknown primary site,CCUP)。18F-FDG PET或PET/CT显像在探寻原发肿瘤病变方面有较高的诊断价值。在PET/CT应用之前CCUP占头颈部肿瘤的2%~9%,而现在下降至1%~2%[3,4],而且PET/CT显像能同时发现是否有其他部位转移及范围,对患者的肿瘤再分期及治疗有重要影响[5]

肿瘤的侵犯范围直接关系到患者的预后,而CCUP患者原发灶未知,所以包括TNM分期在内的传统肿瘤分期方法对于该类患者并不适用。目前已有将PET/CT用于CUP患者预后评估的报道[2,6,7,8],但鲜见单独针对CCUP患者的相关研究。本研究的主要目的在于评价18F-FDG PET/CT对发现CCUP患者原发病灶的价值,以及其对预后的评估价值。

资料与方法

1.研究对象。回顾分析本科2010年3月至2015年6月行18F-FDG PET/CT全身检查的患者,纳入病例标准如下:(1)患者经组织病理学证实为颈部淋巴结转移癌,在确定颈部淋巴结转移癌之前,患者无肿瘤病史;(2)PET/CT显像前有常规病例资料,包括病史、体格检查,常规实验室检查(如血常规、肝肾功能等)、传统影像学(X线、B超、CT、MRI)和(或)内镜检查等,未能发现原发病灶;(3)患者常规随访,病例资料完整;(4)患者在行18F-FDG PET/CT显像之前签署知情同意书。病例剔除标准:(1)后期重复检查者;(2)病理诊断不明确,仅为怀疑颈部淋巴结转移癌或虽证实为转移癌但病理类型不明确者;(3)患者后期证实为恶性淋巴瘤患者;(4)因其他原因意外死亡者;(5)失访患者或病例资料不完整者;(6)患者血糖大于12 mmol/L。

共纳入137例有效病例,其中男95例,女42例,年龄24~84(55.77±11.71)岁。转移淋巴结组织学类型:鳞状细胞癌(简称鳞癌)74例,腺癌54例,未分化癌、乳头状癌各3例,印戒细胞癌、腹腔神经内分泌癌、黏液表皮样癌各1例。随访时间3~64个月,平均为21.7个月。

2.检查方法。显像剂为美国GE MINItrace回旋加速器与TRACERlab MXFDG自动合成器生产的18F-FDG(放化纯>95%),显像仪器为美国GE Discovery LS或VCT PET/CT仪。患者空腹6 h以上,监测其空腹血糖水平,于安静状态下按体质量予静脉注射18F-FDG 3.7~5.5 MBq/kg,安静、避光状态下休息50~60 min后行全身PET/CT显像。检查前嘱患者排空膀胱,并饮水300~500 ml;先行CT扫描,管电压为120 kV,管电流为120 mA,层厚为3.75 mm;随后行PET图像采集,6~7个床位,3 min/床位,扫描范围为颅顶至大腿上段。对于部分早期显像病灶难以定性的患者,于注射显像剂2~3 h后行局部延迟显像。对PET非衰减图像以CT图像进行组织衰减校正,数据经迭代法重建后进行图像融合,得到横断位、矢状位及冠状位PET、CT、PET/CT融合图像及三维图像。

3.图像诊断。由2位有经验的核医学科医师独立阅片,在阅片前已熟悉患者的临床资料及其他影像学检查结果,当诊断意见不一致时由3位或3位以上医师讨论决定。采用视觉判断及半定量分析相结合的方法,确定ROI后测定、计算SUVmax。PET阳性诊断标准为早期显像SUVmax>2.5或延迟显像局部病灶放射性至少高于早期显像20%。PET与CT图像二者均为阳性或其中任一个为阳性表现时,PET/CT诊断为阳性;PET与CT图像二者均为阴性时,诊断为阴性。参考AJCC颈部淋巴结分区法,本组病例分为中上组(咽后、Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ及ⅤA区)及下组(Ⅳ、ⅤB、Ⅵ、Ⅶ及锁骨上区与锁骨下区)。

4.统计学处理。应用SPSS 17.0软件处理数据,符合正态分布的计量数据以±s表示。以组织病理学或长期随访(≥6个月)结果为诊断"金标准",计算PET/CT全身检查诊断CCUP原发灶的灵敏度、特异性、准确性、阳性预测值及阴性预测值。应用Kalplan-Meier分析法对患者性别、年龄(≤50岁,>50岁且≤60岁、>60岁),有无远隔转移灶,颈部淋巴结累及区域,颈部淋巴结单、双侧累及(左侧、右侧、双侧),组织病理学类型及PET/CT是否找到原发灶等因素进行预后分析;以单因素方差分析检测死亡者与存活者颈部淋巴结SUVmax是否有差别,对颈部淋巴结SUVmax应用ROC曲线,判定影响患者预后的最佳阈值。P<0.05为差异有统计学意义。

结果

1.诊断效能评价。至本研究结束,137例患者中共有96例患者找到原发肿瘤病灶,其中52例经组织病理学确诊,44例经临床长期随访确诊。头颈部为本研究中肿瘤原发灶最常见部位(47例),其中22例为鼻咽癌,另有口咽及喉咽部癌8例,梨状隐窝癌及涎腺癌各4例,舌癌及甲状腺癌各3例,左枕毛根鞘癌、扁桃体癌及牙龈癌各1例;其次为肺部(32例);另有胃肠道肿瘤4例,食管癌3例,乳腺癌、前列腺癌及胰腺癌各2例,胸腺癌、肝癌、输卵管癌及腹腔神经内分泌癌各1例。

PET/CT显像在95例患者中发现阳性病变并判断为原发恶性肿瘤病灶,其中87例经组织病理学或长期随访确诊(图1),8例为假阳性患者(图2),包括肺癌3例,鼻咽癌和涎腺癌各2例,肝癌1例,患者均有区域或全身多发淋巴结转移。

图1
原发灶不明颈部淋巴结转移癌(CCUP)患者(男,62岁)18F-FDG PET/CT显像图。1A.显像示左颈部肿大淋巴结(箭头示)SUVmax为3.5; 1B.部分骨质呈成骨性改变、部分骨质未见明显异常(箭头示),SUVmax为10.9; 1C.前列腺左外侧叶凸向包膜外生长(箭头示),SUVmax为8.0。18F-FDG PET/CT显像诊断为前列腺癌并全身多部位转移,后期经细针穿刺细胞学检查证实为前列腺癌
图2
CCUP患者(男,63岁)18F-FDG PET/CT显像图。2A.显像示左鼻咽部软组织增厚(十字交叉处),SUVmax为3.2;2B.左颈部肿大淋巴结(十字交叉处)SUVmax为5.6。18F-FDG PET/CT显像诊断为左鼻咽癌并左颈部淋巴结转移,后期反复鼻咽镜活组织检查结果均为阴性(炎性病变),临床最终诊断为CCUP
图1
原发灶不明颈部淋巴结转移癌(CCUP)患者(男,62岁)18F-FDG PET/CT显像图。1A.显像示左颈部肿大淋巴结(箭头示)SUVmax为3.5; 1B.部分骨质呈成骨性改变、部分骨质未见明显异常(箭头示),SUVmax为10.9; 1C.前列腺左外侧叶凸向包膜外生长(箭头示),SUVmax为8.0。18F-FDG PET/CT显像诊断为前列腺癌并全身多部位转移,后期经细针穿刺细胞学检查证实为前列腺癌
图2
CCUP患者(男,63岁)18F-FDG PET/CT显像图。2A.显像示左鼻咽部软组织增厚(十字交叉处),SUVmax为3.2;2B.左颈部肿大淋巴结(十字交叉处)SUVmax为5.6。18F-FDG PET/CT显像诊断为左鼻咽癌并左颈部淋巴结转移,后期反复鼻咽镜活组织检查结果均为阴性(炎性病变),临床最终诊断为CCUP

PET/CT显像有42例阴性患者,其中有9例在PET/CT检查后原发灶得以确认,分别为肺癌3例,鼻咽癌2例,涎腺癌、胃癌、乳腺癌及前列腺癌各1例。PET/CT显像表现如下:仅有右侧颈部高代谢淋巴结转移3例(鼻咽癌、胃癌及前列腺癌各1例);双侧颈部及纵隔多发淋巴结转移3例(肺癌2例、鼻咽癌1例);双侧颈部及左侧腋窝淋巴结转移1例(左乳腺癌);双侧颈部、纵隔淋巴结、胸膜和骨多发转移1例(肺癌);另有1例患者在行PET/CT检查之前颈部淋巴结已行切除活组织检查术,PET/CT全身显像未发现恶性病变,后期行左腮腺切除,病理诊断为涎腺癌。

本组病例中,头颈部与肺部同时是PET/CT显像假阳性与假阴性最常见部位。本组病例中有41例至本研究截止时间,原发灶尚未得以确定。PET/CT全身显像诊断CCUP患者原发灶的灵敏度、特异性、准确性、阳性预测值及阴性预测值分别为90.6%(87/96)、80.5%(33/41)、87.6%(120/137)、91.6%(87/95)和78.6%(33/42)。

2.生存分析。至本研究结束,81例患者存活,因CCUP死亡56例。患者的中位生存时间为14个月,平均生存时间为(19.07±16.31)个月,1年、3年及5年生存率分别为78.8%(108/137)、63.5%(87/137)及59.1%(81/137)。

(1)有无远隔转移对预后的影响。PET/CT显像探寻到55例患者有远隔转移灶,纵隔淋巴结为最常见转移部位,其次为腋窝区淋巴结。有远隔转移的死亡患者中位生存期为14个月,平均生存时间为(14.82±12.80)个月,范围1~63个月。有远隔转移患者生存率明显低于无远隔转移患者,1年生存率分别为63.6%(35/55)、89.0%(73/82);3年生存率分别为43.6%(24/55)、76.8%(63/82);5年生存率分别为36.4%(20/55)、74.4%(61/82),二者之间的差异具有统计学意义(Kaplan-Meier分析法,χ2=20.990,P<0.01;图3A)。

图3
原发灶不明颈部淋巴结转移癌(CCUP)患者生存曲线图。A.有颈部淋巴结以外的远隔转移患者与无远隔转移患者的生存曲线图;B.累及颈部下组淋巴结患者与累及中上组淋巴结患者的生存曲线图;C.颈部转移淋巴结SUVmax>6.5患者与SUVmax≤6.5患者的生存曲线图
图3
原发灶不明颈部淋巴结转移癌(CCUP)患者生存曲线图。A.有颈部淋巴结以外的远隔转移患者与无远隔转移患者的生存曲线图;B.累及颈部下组淋巴结患者与累及中上组淋巴结患者的生存曲线图;C.颈部转移淋巴结SUVmax>6.5患者与SUVmax≤6.5患者的生存曲线图

(2)转移淋巴结累及区域对预后的影响。PET/CT显像示74例患者主要累及颈部中上组淋巴结,且71.6%(53/74)为鳞癌,58.1%(43/74)原发灶来源于头颈部;63例以侵犯下组淋巴结为主,63.5%(40/63)为腺癌患者,65.1%(41/63)原发灶来源于肺部、胃肠道及腹部其他脏器等。累及颈部中上组淋巴结患者预后明显好于累及下组淋巴结患者,二者中位生存期分别为63与18个月,1年生存率分别为87.8%(65/74)、68.3%(43/63),3年生存率分别为78.4%(58/74)、46.0%(29/63),5年生存率分别为73.0%(54/74)、42.9%(27/63),二者之间的差异具有统计学意义(Kaplan-Meier分析法,χ2=12.277,P<0.01;图3B)。

(3)颈部转移淋巴结SUVmax分析。137例患者中有10例在行全身PET/CT检查之前颈部转移淋巴结已被切除,PET/CT显像未探及颈部异常高代谢病变,因此无具体数值。此10例患者中6例经PET/CT检查未探寻到原发肿瘤病灶及其他转移灶,至本研究随访截止时间原发灶尚未明确;另外4例经PET/CT显像均探测到原发肿瘤病灶并在后期得到组织病理学验证,其中2例无颈淋巴结以外的转移灶(1例左侧口咽部癌、1例左甲状腺癌),1例伴有腹膜后及双侧髂血管旁淋巴结转移(双侧输卵管癌),另1例伴左肺门淋巴结转移(左肺癌)。余127例患者的颈部淋巴结SUVmax范围为1.8~29.9 (9.67±5.41),其中92例原发肿瘤病灶得以明确(83例经PET/CT显像发现)。单因素方差分析显示死亡患者颈部转移淋巴结葡萄糖代谢程度显著高于存活者,SUVmax分别为10.94±5.76、8.58±5.03(F=5.829,P<0.05)。对SUVmax应用ROC曲线,得出以6.5为截点对患者预后可能有一定影响(AUC=0.627),即当SUVmax>6.5时患者死亡风险大于SUVmax≤6.5患者,2组患者生存时间分别为(18.99±16.22)个月和(21.80±15.31)个月,5年生存率分别为49.4%(38/77)、74.0%(37/50),二者之间的差异具有统计学意义(Kaplan-Meier分析法,χ2=7.120,P<0.01;图3C)。

3.其他因素分析。137例患者中左侧淋巴结转移56例,右侧淋巴结转移45例,双侧淋巴结转移36例。生存分析结果表明转移淋巴结累及单侧或双侧不是影响CCUP患者预后的因素;年龄、性别、组织学类型、是否找到原发灶等也不是影响患者预后的诊断因素(表1)。

表1

137例原发灶不明颈部淋巴结转移癌患者的各因素生存分析结果(log-rank法)

表1

137例原发灶不明颈部淋巴结转移癌患者的各因素生存分析结果(log-rank法)

因 素χ2自由度P
有无远隔转移20.9901<0.01
颈部淋巴结累及区域12.2771<0.01
SUVmax>6.5或≤6.57.1201<0.01
性别1.0221>0.05
年龄(≤50岁,>50岁且≤60岁,>60岁)5.7162>0.05
组织学类型1.9971>0.05
颈部淋巴结左、右或双侧0.3512>0.05
PET/CT是否找到原发灶0.2631>0.05
讨论

近年来尽管传统影像学技术取得很大进步,但在尸检前仅能探测到10%~35% CUP患者的原发病灶[8,9]。本研究中,18F-FDG PET/CT显像正确探寻到87例原发病灶,灵敏度与特异性分别为90.6%(87/96)和80.5%(33/41)。Zhu和Wang[10]选取了7篇(包括246例患者)关于PET/CT探寻CCUP患者原发灶的文章行荟萃分析,汇总的灵敏度与特异性分别为97%和68%(灵敏度范围35%~100%,特异性范围0~86%)。整体而言,PET/CT用于探寻CCUP原发灶时灵敏度较高,但特异性一般。

已有文献 [4]报道PET/CT在探寻CUP患者原发灶的假阳性率为16%~39%,本研究中假阳性率为19.5%(8/41),与文献报道相符。引起假阳性的原因可能是:(1) FDG为肿瘤非特异性显像剂,炎性病变、某些良性肿瘤等都可以摄取FDG[11];(2)头颈部结构复杂,Waldeyer环、扁桃体、淋巴结的反应性增生可引起FDG摄取增高;(3)唾液腺及咀嚼肌的运动等也可引起FDG的摄取[4];(4)活组织检查术后局部组织反应性摄取FDG。

本研究中有9.4%(9/96)的假阴性患者,包括肺癌3例,鼻咽癌2例,胃癌、乳腺癌、前列腺癌及涎腺癌各1例。假阴性的原因可能是:(1)部分肿瘤分化程度较高,对FDG的摄取较低或接近正常组织;(2)原发灶隐藏于所在部位或邻近部位的高本底中,例如本研究中的涎腺癌;(3)原发肿瘤病灶有可能自行消失;(4)PET/CT仪器的空间分辨率有限或是病变体积过小。

PET/CT检查在探寻CUP患者远处转移灶方面具有独特优势。Elboga等[12]在其研究中指出PET/CT探寻到28.5%的患者存在新发转移灶,并改变了29.4%的患者的治疗方案。本研究中有40.1%(55/137)的CCUP患者经18F-FDG PET/CT探寻到远隔转移灶,这可使肿瘤分期改变,并可能影响其治疗决策。

CUP患者一般预后较差,其中位生存期往往少于12个月[13,14],本研究中患者的中位生存时间为14个月,1年、3年及5年生存率分别为78.8%、63.5%及59.1%。已有文献中关于18F-FDG PET/CT用于CUP患者预后分析的研究较少。Fencl等[7]的研究表明PET/CT阳性的CUP患者(包括原发灶与转移灶、局部病变与多发病灶者)生存时间明显低于阴性患者。Tamam等[6]与Yapar等[8]均指出多器官受累的CUP患者生存期明显低于单发器官受累或无明显病变的患者,原发灶找到与否并不影响患者的预期寿命。另外,Tamam等[6]在其研究中还指出女性患者的预后明显优于男性患者。Breuer等[2]的研究表明即使在原发灶不明确的情况下,PET/CT检查同样能根据病变侵犯范围对患者预后进行比较准确的评估,PET/CT发现局部病变(包括病变完全切除者或病变局限于1个部位)者,其尚有可能进行治疗,预后相对较好;广泛转移患者治疗往往无效,预后较差。

本研究结果表明影响CCUP患者预后的因素包括是否有远隔转移灶和颈部淋巴结累及区域,而PET/CT是否找到原发灶与患者的预后无明显关系。远隔转移往往意味着多器官、多部位受累,病变累及范围广泛,患者处于肿瘤晚期,预后较差。颈部中上组淋巴结往往以转移性鳞癌或未分化癌多见,而下组淋巴结大部分为转移性腺癌,而鳞癌及未分化癌的预后好于腺癌。另外,累及颈部中上组淋巴结患者的原发灶大多来源于头颈部,而下组淋巴结受累者原发灶更多来源于肺、胃肠道及其他实质性器官,恶性程度更高,患者预后较差。

本研究ROC曲线分析表明SUVmax≤6.5患者预后好于SUVmax>6.5患者,但意义不是十分明显(AUC为0.627)。CCUP包括各种组织学类型及各种级别的肿瘤,而不同肿瘤的葡萄糖代谢程度(SUVmax)有所不同,所以进行多中心前瞻性随机对照研究进一步验证该因素的影响价值并确定最佳预后阈值十分必要。

本组137例病例的分析表明,18F-FDG PET/CT全身检查不仅对探寻CCUP原发灶有十分重要的价值,而且即使在原发灶不明确时也能够根据有无远隔转移灶及颈部淋巴结累及范围对患者进行预后评估。本研究的不足之处为回顾性研究;另外部分患者诊断结果是通过临床随访获得的,缺乏组织病理学证据。

利益冲突

利益冲突 无

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关键词
主题词
肿瘤转移
淋巴结
体层摄影术,发射型计算机
体层摄影术,X线计算机
脱氧葡萄糖